Церковь во имя святого пророка Илии вместе с церковью Варлаама Хутынского входит в ансамбль Ильинского монастыря. Первоначально она являлась монастырской. Как считает известный историк М.С.Черкасова, «на возможность существования Ильинского монастыря еще в XV веке указывает одна из его церквей – во имя Варлаама Хутынского, культ которого именно в этом столетии распространялся из Новгорода. Наиболее ранние свидетельства его существования относятся к 1550–1560-м годам. Первое (не бесспорное) связано с сюжетом о принесении в 1554 году списка иконы Николы Великорецкого с Вятки в Вологду и помещении его в Ильинском монастыре на Старом торгу» (Черкасова, с.101). Около 1568 г. Ильинский монастырь, в котором тогда был игумен и 23 монаха, получил от Ивана Грозного жалованную ружную грамоту, определявшую размеры хлебного и соляного содержания монастырской братии, которые в 1627 г. были подтверждены грамотой царя Михаила Фёдоровича. Обе грамоты утрачены, но они упомянуты в указной грамоте царя Алексея Михайловича 1646 г., хранившейся в Ильинской церкви (Евдокимов, с.16; Черкасова, с.101).
Ильинская церковь имела у вологжан два названия: «что в Горах» и «что в Каменье». Согласно преданию, происхождение последнего названия связано с тем, что долгое время значительное пространство от берега реки до Владимирской церкви было покрыто заготовленным при Иване Грозном камнем, предназначенным для строительства крепостной стены (Щукин, №25, с.240; Суворов, №14, с.284).
Ильинский монастырь жил бедно. В 1610 г. ему активно начал помогать богатый вологодский посадский человек Кондратий Акишев. За два года К.Акишевым на собственные средства были построены новая деревянная Ильинская церковь и кельи для братии (Щукин, № 25, с.240). Однако в сентябре 1612 г. во время Вологодского разорения «польские и литовские люди с черкасы и казаками и русскими ворами» «в том Ильинском монастыре храм во имя Варлаама, Хутынского чюдотворца, и кельи пожгли, и старцев побили, и многих людей посекли, и образы местные и пелены обобрали» (Суворов, № 15, с. 312). После этих событий стараниями Акишева было восстановлено убранство Ильинского храма, возобновлен теплый храм, построены новые кельи и монастырская ограда.
Пострижеником Ильинского монастыря был преподобный Марк Белавинский, в 1630 году удалившийся до конца жизни в уединение на остров на Белавинском озере на территории современного Усть-Кубинского района. На острове на месте жительства Марка, где почивают его мощи, существовала Белавинская Богоявленская пустынь, в 1801 году приписанная к Спасо-Каменному монастырю. Даты рождения и смерти преподобного Марка неизвестны, его память отмечается 2 (15) августа.
В конце XVII в. монастырским властям удалось мобилизовать средства и в 1698 г. игумен Ильинского монастыря с братией обратились к архиепископу Вологодскому и Белозерскому Гавриилу с челобитной, в которой просили благословить их на строительство, вместо прежнего обветшалого деревянного, нового каменного холодного Ильинского храма с приделом во имя святого Алексия, человека Божия (Щукин, №26, с.253–254; Суворов, № 15, с.320–321). Согласно рапорту 1760 г. протопопа Стефана Иоаннова, «церковь каменная святаго славнаго пророка Божия Илии в Ильинском монастыре, в трапезе с приделом, зачата строить наместо деревянной в 7206-м, а окончена и освящена в 7220-м годех», то есть строительство каменной Ильинской церкви продолжалось с 1698 по 1712 г. (ВГИАХМЗ. Ф.2. Оп.1. Д.73. Л.120об.). Строительство затянулось, поскольку в 1699 г. государево жалованье с обители было снято, монастырь остался на собственном содержании и братия стала его покидать. В 1738 г. в обители оставался один игумен, и монастырь упразднили, а церкви были обращены в приходские (Щукин, №25, с.240, 241).
Церковь во имя святого пророка Илии к концу XIX в. пришла в аварийное состояние. В храме сохранялся четырехъярусный барочный иконостас второй половины XVIII в., пострадавший от сырости, и часть пола из белокаменных плит.
В начале 1920-х гг. в церкви служили обновленческие священники, однако в 1924 г. приходской общиной был приглашен протоиерей Алексей Углецкий, поддерживавший Патриарха. 20 марта 1929 г. церковь была закрыта и вскоре лишена главы. В 1930-е гг. здесь располагался архив, а в 1950-е – 1970-е гг. – книжный склад. Позднее храм был отреставрирован, восстановлена глава с крестом. В 2014 г. возрожден приход Ильинской церкви.
Ныне при храмах пророка Илии и прп.Варлаама Хутынского действует МПРО ПХ святого пророка Божия Илии г. Вологды Вологодской епархии РПЦ МП.
Губернская строительная комиссия в 1894 г. обследовала здание и нашла, что трещины в сводах и выпадение частей кладки – следствие неглубокого заложения фундамента. Обсуждался вариант полной перестройки здания, но решено было ограничиться ремонтом, который выполнили в 1904 году. Придельные престолы в честь Преполовения и Алексия, человека Божия, были упразднены. В ходе ремонта «некрасивый, позднейший» прямоугольный алтарь заменили пятиугольной апсидой увеличенной высоты с большими окнами, было переделано крыльцо (Евдокимов, с.22–23).