Храм Успения Божией Матери расположен в самом сердце Верховажья.  Из упоминания в грамоте известно, что в 1595 году в Верховажье был деревянный храм, построенный во имя Пресвятой Богородицы. Первый камень в основание существующего каменного собора был заложен в 1755 году по благословению архиепископа Архангелогородского и Холмогорского Варсонофия. Строительство огромного храма шло с перерывами на протяжении более чем сорока лет: холодный храм возводился с 1755 года по 1765 год; тёплый – с 1773 года по 1785 год, в 1798 году строительство было завершено возведением четырех угловых глав и фронтонов, венчающих холодный храм. Мастера вели сложную кирпичную кладку сводов, арочных оконных и дверных проемов при помощи каркасов и шаблонов, осуществляли штукатурку и покраску стен, потолков. Вручную при помощи веревок и блоков, по строительным лесам на огромную высоту поднимали необходимый материал, устанавливали шпиль и купола с крестами.

На колокольне было 14 колоколов, самый большой колокол весил 180 пудов (около трех тонн). Некоторые из них были отлиты на рубеже XIX и XX века местными мастерами Даниловыми (Дмитрий с сыновьями) из ближней деревни Кошево (ныне одноименный микрорайон с. Верховажья). Один колокол, отлитый мастером Дмитрием Даниловым, находится в Вологде на храме Покрова на Козлёне. На нём есть рельефная надпись: «Сей колокол лит был в посаде Верховажье  (д. Кошево) мастером Дмитрием Даниловым в 1900 г.». В тихие дни колокольный звон соборной колокольни был слышен на расстоянии 20 км.

Выше колоколов на верхнем ярусе колокольни были установлены часы с боем, имевшие циферблаты с четырех сторон. Для привода механизма в качестве гирь использовались кадки с камнями, подвешенные на канатах. Изготовил и установил куранты житель деревни Соболиха (близ Верховажья) по прозвищу Енька Чёрный.

На строительство и содержание храма жертвовали деньги местные купцы: Нератовы, Рудаковы, Давыдовы, Юренские и другие.

В 1765 году холодный храм верховажского собора был освящен. Первым настоятелем и непосредственным участником строительства Успенского храма в Верховажском посаде был протоиерей Стефан Кочерин. А после него с 1788 по 1808 год службу нёс протоиерей Андрей Вознесенский.

В 1798 году строительство Успенского собора полностью завершилось. Тщанием верховажского купца Максима Михайловича Бурцева было выстроено завершение холодного храма: фронтоны, четыре глухих угловых восьмерика с главами. Собор потрясал своим величием, размерами и красотой внутреннего убранства. По преданию, сама императрица Екатерина II, прослышав о великолепии храма, послала в дар Евангелие в позолоченном окладе с драгоценными камнями.

В 1809–1812 годах священником был Иоанн Жаворонков, с 1812 по 1835 год – протоиерей Пётр Попов. В 1838 году в церкви случился пожар. В 1881 году холодный храм был обращен в тёплый.

В начале ХХ века в соборе был осуществлен большой ремонт, после которого в ноябре 1905 года настоятель Александр Якубов в сослужении восьми священников и четырёх диаконов заново освятил храм.

В соборе было четыре престола: Успения Пресвятой Богородицы, иконы Божией Матери «Владимирская», святителя Николая Мирликийского, пророка Илии (в колокольне).

На 1916 год в Верховажском приходе было 5528 православных и лишь один инославный. К приходу были приписаны две церкви (каменная Верховажская Благовещенская кладбищенская, построенная в 1795–1798 годах, и каменная Рогачевская Покровская, построенная в 1863 году), а также 24 часовни.

После революции 1917 года начались гонения на Церковь, но в Верховажье храм оставался действующим. С 1919 года и до закрытия в нём служил протоиерей Алексий Беляев. Новая власть приняла решение закрыть храм и перестроить здание под иные нужды. В 1937 году были сломаны колокольня и главы с куполами, церковная утварь и иконы были уничтожены и растащены. Собор использовали под клуб, кинотеатр и другие нужды. Когда здание собора отдали под Дом культуры, в центральной части был размещен кинозал, в левом приделе был спортивный зал, а в правом приделе проводились дискотеки. Здание пострадало при сильном пожаре 1974 года: были повреждены участки сводов, погибли росписи храма. Восстановленное здание передали в эксплуатацию профессиональному техническому училищу. После постройки нового Дома культуры здание храма не использовалось и пришло в запустение.

Возрождение собора началось в 1990 году, после обращения групп верующих, по благословению архиепископа Вологодского и Великоустюжского Михаила. Первая служба прошла в 1991 году. В 1992 году настоятелем храма был назначен протоиерей Георгий Осипов. Богослужения совершались в неподготовленных для этого помещениях, в которых зимой было холодно. Храм начал возрождаться. Первый колокольный звон после длительного перерыва верховажане услышали в 1995 году. К 200-летию храма в 1998 году был выполнен значительный ремонт. Теплая часть храма, где раньше располагались приделы, стала пригодной для полноценной богослужебной жизни. С 2010 года настоятелем храма является протоиерей Александр Мухорин.

К приходу храма Успения Божией Матери приписаны часовни: во имя праведного Максима Тотемского в селе Верховажье (построена в 2009 году, освящена в 2010 году) и Успения Божией Матери в деревне Марковской, сельское поселение Нижне-Важское (построена до революции, отремонтирована и заново освящена в 2015 году).