Начало истории церкви Покрова Божией Матери на Красной Горе восходит к 1687 году, когда проживавшие близ города крестьяне, являвшиеся прихожанами Иоанно-Предтеченского женского монастыря, по благословению архиепископа Устюжского и Тотемского Александра сделали из ветхого деревянного теплого храма Иоанновского собора отдельную приходскую церковь во имя Покрова Божией Матери. В 1715 году вместо деревянной Покровской церкви по благословению архиепископа Великоустюжского и Тотемского Иосифа был построен теплый каменный храм, освященный 11 сентября того же года. В 1702 году при Покровской Красногорской церкви по благословению архиепископа Великоустюжского и Тотемского Иосифа построена деревянная холодная церковь во имя Всех Святых, вместо которой в 1768–1780 годах был возведен каменный храм. В 1778 году с северной стороны Покровской церкви был пристроен придел во имя Святых мучеников Флора и Лавра, освященный 26 ноября 1779 года протоиереем Успенского собора Афанасием Васильевым. В 1889 году при Покровском храме была возведена каменная колокольня.

В 1893 году А.Попов опубликовал в «Вологодских епархиальных ведомостях» следующее описание иконостаса Покровского Красногорского храма: «Иконостас Покровской церкви столярный крашеный с четырьмя колоннами, выкрашенными под мрамор. Царские врата столярные с золоченой резьбой, с изображением Благовещения Пресвятой Богородицы и четырех Евангелистов. Местные образа: справа – Богоявление Господне, Покров Пресвятой Богородицы, Иоанн Предтеча. Слева – Умиление Пресвятой Богородицы, Рождество Божией Матери, Все Святые. Над царскими вратами образ Вседержителя, над ним Тайная Вечеря, а по сторонам четыре места, куда поочередно ставились образа с двунадесятыми праздниками. В этом иконостасе заслуживали внимания образа: Покрова Пресвятой Богородицы – он поступил в Покровскую церковь от создателя еще деревянного храма Ивана Афанасьевича Заболотского и имел надпись: «Лета 7195 (1687) года писана сия святая икона на Устюге Великомъ, а совершися того же года июня во 2 день в церковь Покрову Пресвятыя Богородицы на новое место на Красную гору. А деньги за сию икону платилъ мастеру владыченъ христианинъ Иванъ Афанасьевъ отъ своихъ пожитковъ»; Всех Святых, написанный в 1701 году еще в деревянную Всесвятскую церковь по обещанию Устюжского посадского человека Ильи Плотниковка и имел надпись: «Лета 7209 году, а отъ Рождества Христова 1701, месяца июня въ 1 день, по благословению преосвященного архиепископа Иосифа Великоустюжскаго и Тотемскаго, написана сия святая икона въ новую начальную церковь на Красную гору; да съ сей же иконою написано семъ икон: Воскресение Христа Бога нашего, Соборъ архангела Михаила, Благовещения Богородицы, Умовение ногъ святыхъ апостолъ, Распятие Господа нашего Иисуса Христа, Илии Пророка и мученика Еоргия, а по обещанию и радению приложилъ те образы устюжанинъ посадской торговый человекъ Илья Борисовъ сынъ Плотниковъ, онъ же и Сусоровъ, а попъ Петръ Ивановъ былъ, и повостъ сталъ строиться въ лето 7195 года марта 25 дня, при архиепископе Александре». Трапезный иконостас столярный крашеный с полуколоннами, в нем образа: Вседержителя с предстоящими, Спас Нерукотворенный, Божией Матери Всех Скорбящих, Благовещение Богородицы. Над этими образами по центру Распятие Господне, по сторонам на 6 дсках Страсти Христовы. Придел во имя Святых мучеников Флора и Лавра. Вход в придел через трапезную Покровской церкви. Предалтарный иконостас столярный. Царские врата резные золоченые. Местные образа: справа – Вседержитель, мученики Флор и Лавр, Божия Матерь Владимирская; слева – Божией Матери Нечаянная Радость, архидьякона Стефана. Над местными образами по центру Вседержитель с предстоящими, по сторонам Апостолы Павел с Андреем, Апостол Петр с Иоанном Богословом, и в двух треугольниках Зосима и Савватий Соловецкие».

На 1916 год в Покровском городском приходе числилось 2622 прихожанина. К храму была приписана часовня в деревне Смольниково.

От ансамбля Покровского прихода до наших дней частично сохранилась лишь колокольня, помещение которой долгое время использовалось как склад. В 2011 году благодаря благотворителю Василию Михайловичу Перевалову рядом с полуразвалившейся колокольней возведена кирпичная часовня, освященная в честь Покрова Богородицы, благоустроена прилегающая территория.

Согласно свидетельству о государственной регистрации права от 28 ноября 2009г. 35-СК № 574100 собственником данного объекта культурного наследия является Муниципальное образование «Великоустюгский муниципальный район».