Согласно преданию, дом был построен И.А.Веньгиным на фундаменте уничтоженного пожаром в 1849 году дома именитого верховажского купца первой гильдии, известного чаеторговца Алексея Фёдоровича Рудакова, вследствие чего будто бы унаследовал его планировку. В 1844 году Александр Иванович Юренский – будущий забайкальский путешественник, нерчинский краевед, так описывал дом А.Ф.Рудакова: «Этот дом точно дворец в Верховажье против прочих домов. Он трёхэтажный. На балконе, обращенном к собору, стоят две статуи лучшей работы, представляющие бога торговли с трезубцем в руке и Венеру в цветах. На балконе же, обращенном в сад, стоят статуи числом 10, тоже порядочные…».
Верховажский купец 2-й гильдии Иван Арсеньевич Веньгин торговал мануфактурными товарами. В 1899–1905 годах он принимал участие в самоуправлении Верховажского посада (избирался уполномоченным и посадским старостой, членом Верховажской оценочной комиссии), Вельска и Вельского уезда (избирался членом раскладочного по промысловому налогу присутствия уезда, уполномоченным Вельского общественного управления).
В советский период здание было реквизировано, в нём долгое время до переезда в специально построенное здание размещался Верховажский райком КПСС. В 1979–2014 годах дом использовался под детский сад. В настоящее время в этом здании на втором этаже размещается администрация Верховажского сельского поселения, а на первом с 2016 года – Центр дополнительного образования детей.