Согласно храмозданной грамоте Иосифа, епископа Вологодского и Белозерского, каменное здание храма было возведено в 1770 году на месте обветшавшей деревянной церкви, построенной в 1620 году. По народному преданию она существовала во времена самозванцев, которые не единожды пытались ее разорить и каждый раз были наказаны за это слепотой. Чудо приписывали храмовому образу апостолов Петра и Павла.
При церкви действовал Петровский женский монастырь: в первом рукописном синодике на 79 листе указано: «род Петровского монастыря старицы Анисьи», где перечислены имена семи схимонахинь. Впоследствии он опустел и был закрыт.
Причт каменной церкви состоял из священника, дьячка и пономаря. Доход на причт в год достигал 300 рублей.
Во второй половине XIX века была расширена трапезная.
В 1937 году богослужения запретили, главы храма и колокольня были уничтожены. Приход прекратил свое существование.
В конце 1990-х городов городской отдел статистики, занимавший основной объем храма с советских лет (трапезная с приделом были отданы музею), освободил помещение. С тех пор до лета 2012 года в храме располагался только музей истории края.
В 2012 году проводилась реставрация здания специалистами ООО «Наследие» (г. Вологда).
С октября 2016 года храм передан Череповецкой епархии.
Дореволюционные священнослужители прихода Петропавловской церкви:
07.12.1811-19.07.1813 - священник Федор Стефанович Петропавловский,умер 19 июля 1813 года от чахотки в возрасте 23 лет.
31.01.1814-29.11.1836 - священник Петр Матвеевич Хрусталев, переведен в Спасо-Преображенский собор
1864, до 1876, с 1883-1897(умер) – священник Михаил Соколов, имеет скуфью (в 1876 году перемещен к Белозерскому Преображенскому собору, в 1883 году – перемещен обратно)
1900-1902 – священник Вячеслав Александрович Соколов
1905-1907,1910 – священник Анатолий Иванович Инюшин, имеет скуфью
1916 – священник Александр Петрович Смирнов
с 6.08.1749-1763 – дьячок Иван Васильев
до 1876 года – дьячок Коротыгин Евграф Саввич
с 1759-1763 – пономарь Кирилл Васильев
