Церковь находится в Заречной части города. В писцовой книге Вологды 1627/28 г. о ней есть следующие сведения: «Церковь Встретение Господа нашего И[исуса] Христа, другая церковь Николы Чудотворца, обе древяны вверх, а в церкви Божия милосердия образы, и книги, и ризы и на колокольнице колокола, и всякое церковное строенье приходных людей, а земли под церквами и около церквей в дл[ину] 37 с[ажен], попер[ег] 47 с[ажен], у церкви служит поп Прохор» (см. список с писцовой книги города Вологды, сделанный в 1629 году, с. 150–151).
К концу XVII в. левый берег реки Вологды от Владычной слободы до Дюдиковой пустыни был густо заселен. Однако приход Сретенской церкви был самым малочисленным в Мироносицкой трети: всего 32 двора. Вероятно, это объясняется тем, что церковь стояла на низком берегу (так, весной 1895 года вокруг церкви стояла вода глубиной более двух метров, поэтому служба в ней была приостановлена).
По Г.К.Лукомскому, церковь была построена в 1731–1735 гг. 1731 годом датируется ее постройка и в учетно-охранной документации на памятник. Однако протопоп Стефан Иоаннов дает чуть более позднюю датировку – 1734–1737 годы (ВГИАХМЗ. Ф. 2. Оп. 1. Д. 73. Л. 121). Последнее подтверждают и другие источники, согласно которым благословение на строительство храма было дано епископом Вологодским и Белозерским Афанасием 24 апреля 1734 г., теплый храм был освящен в 1737 г. епископом Амвросием, а освящение холодного должно было состояться 17 июля 1743 г., но было перенесено из-за необходимости исправления новых икон, оказавшихся написанными по старообрядческим канонам (Виноградова, с. 204–210). Известно, что холодный храм был переосвящен в 1835 г. (очевидно, после значительной перестройки 1830-х гг.).
Дореволюционные описания позволяют представить интерьер храма. После перестройки 1830-х гг. первоначальный декор был значительно изменен. Особенно это коснулось теплого храма, где лепные барочные украшения были заменены ныне утраченной стенописью, которая не являлась выдающимся произведением. Убранство холодной церкви подверглось меньшим переделкам, и к началу XX в. на сводах и стенах сохранялись многочисленные лепные украшения. Основание светового барабана было декорировано орнаментальной лепкой и четырьмя головками Ангелов, а на своде купола было вылеплено Всевидящее Око. Интересен был нетипичный для вологодских храмов иконостас, выполненный в первой половине XIX в. в псевдоготическом стиле. Он был трехъярусным с колонками, декорированными под зеленый мрамор. Свободные от декора места покрывала белая краска, а капители и украшения – позолота. Сегодня в церкви Сретения можно увидеть фрагменты лепнины вокруг основания светового барабана. Остальное убранство утрачено.
К началу XX в. в церкви были престолы Сретения Господня (главный), Святителя Николая Мирликийского, Трех святителей Московских – Петра, Алексия, Ионы. В январе 1930 г. храм был закрыт. Долгие годы в нем размещалось общежитие.