Часовня преподобного Герасима Вологодского построена на месте церкви Живоначальной Троицы, по преданию, основанной преподобным Герасимом Вологодским 19 августа 1147 г. С этой даты (1 сентября нового стиля) принято отсчитывать начало истории города Вологды. В 1896 г. Вологодская городская дума приняла постановление отмечать эту дату как день основания города ежегодным крестным ходом к Троице-Герасимовской церкви.
В 1930 г. храм закрыли и использовали как склад, а в 1950-х гг. – полностью разобрали на стройматериалы. На месте разрушенного храма в 1994 г. был поставлен скромный деревянный крест.
Инициатором строительства на этом месте часовни выступил приход Лазаревского храма. В 1993, 2005 и 2006 гг. археологом И.П.Кукушкиным проводились исследования с целью выявления точного местоположения каменного храма и обнаружения фундамента его северо-западного угла, в котором располагалась рака преподобного Герасима. Автором проекта часовни стал архитектор Р.Д.Каменщиков. Часовня построена на пожертвования многих вологжан и предприятий. 1 сентября 2011 г. на месте часовни состоялся молебен в честь начала строительства, а 1 сентября 2012 г. архиепископом Вологодским и Великоустюжским Максимилианом был освящен и затем водружен на 15-метровую высоту крест. Освящена часовня 28 августа 2013 г. В настоящее время часовня приписана к Лазаревскому храму.