Церковь Покрова в течение пяти столетий сохраняла придел Богоотец Иоакима и Анны. При Иване Грозном этот придел был самостоятельным храмом, «что у государя на сенях»: вероятно, домовой церковью царя, находившейся в его деревянном дворце, сооруженном для проживания государя во время его приездов в Вологду (в 1549 г. у царя родился первенец – дочь Анна, крещеная 9 сентября на память Богоотец Иоакима и Анны). В 1605 г. вологодский царский дворец с церковью сгорел, но храм был вновь отстроен из дерева. В писцовой книге Вологды 1627/28 г. эта церковь описана так: «Церковь Богоотец Иакима и Анны на старом на государеве дворе древяна клетцки, а в церкви Божие милосердие образы, и книги, и ризы и всякое церковное строение – мирское, а на колокольнице два колокола невелики – государево жалованье, а служат у той церкви поп Кирило, дьякон Иван и пономарь Васка» (см. список с писцовой книги города Вологды, сделанный в 1629 г., с.21). Составитель отметил, что причт церкви получает «государево жалование» (ругу) и церкви принадлежат две пожни, на которые, впрочем, «государевы жалованные грамоты в Вологодцкое разоренье сгорели». Начиная со второй половины XVII в. главный престол храма освящен в честь Покрова Пресвятой Богородицы, а Иоакимо-Анновский престол стал придельным. В 1710–1712 гг. на месте сгоревшей в начале XVIII в. Покровской церкви был построен новый деревянный храм (ВГИАХМЗ. Ф.2. Оп.1. Д.73. Л.118).
В старину в название церкви часто добавляли пояснение – «в Городе», обозначавшее нахождение ее внутри грозненского кремля в отличие от одноименного храма в слободе Козлёна. Примечание «на Торгу» появилось позднее, в связи с тем, что рядом с церковью велась торговля.
Современное каменное здание церкви, согласно учетно-охранной документации на памятник истории и культуры, построено в 1778–1780 гг. Строилось оно на средства прихожан. Руководил строительством староста храма – губернский секретарь Кирилл Поярков (ИИАК, с.138). 6 апреля 1785 г. новый храм был освящен.
7 мая 1926 г. церковь была закрыта и лишена всех глав и крестов. Здание передали под размещение губернского архива. Позднее здесь располагался склад пединститута. В 1976–1978 гг. Вологодской специализированной научно-реставрационной производственной мастерской выполнена реставрация здания: восстановлены все три главы церкви и главка с крестом на колокольне, заменена кровля, отреставрированы фасады. 1 июля 1991 г. зарегистрирован приход (позднее – архиерейское подворье) храма Покрова Пресвятой Богородицы на Торгу, которому было передано церковное здание. Освящение Покровской церкви состоялось 15 февраля 1992 г.
