О Гавриило-Архангельской церкви первые сведения обнаружены в писцовой книге Вологды 1627/28 г.: «Церковь Архистратига Гавриила – древяна вверх; другая церковь Петра митрополита древяна клецки с трапезою, а в церквах Божие милосердие, образы, и книги, и ризы, и на колокольнице колокола и всякое церковное строение приходных людей, а земли под церквами и около церквей в длину 21 саж[ень], поперег – тож, у церквей служит поп Максим…» (см. список с писцовой книги города Вологды, сделанный в 1629 г., с. 146). Здесь указаны холодный и теплый храмы, относившиеся к одному приходу. В переписной книге Вологды 1646 г. зафиксирована «церковь Архангела Гавриила древяна клетцки». Около церкви на архиепископской земле – несколько дворов, одна жилая келья и «три места келейных», где ранее стояли кельи. Наличие келий указано и около некоторых других вологодских церквей. В них, видимо, проживали нищие, кормившиеся «Христовым именем». По мнению Н.И.Суворова, вблизи Гаврииловской церкви имелся и действующий мужской монастырь, который именовался Воздвиженским (по описи 1636 г. в нем проживало четыре монаха).
Согласно челобитной церковного старосты 1656 г. в середине XVII в. храм перестраивался: «Государю преосвященному Маркелу архиепископу Вологодскому и Великопермьскому бьет челом сирота государев вологжанин посадцкой человек святаго Архистратига Гаврила церьковной старостишко Обрамъко Ондриев сын Налобин... Благослови государь нам на холодной храм святаго Арханьела Гаврила лесу ронить и храм поставить на Вологде на посаде у Арханьела Гавриила на монастырь на новом месте». Благословение было дано. Строительство новой холодной деревянной церкви было начато в 1656 г., а окончено в 1658 г., тогда же храм был освящен. Теплый деревянный храм во имя митрополита Московского Петра вместо прежнего обветшалого был построен в 1744–1746 гг. (ВГИАХМЗ. Ф. 2. Оп. 1. Д. 73. Л. 121об.). Поскольку строительство предполагалось вести в пределах монастыря, т.е. ограды, то «новое место» было, скорее всего, рядом с прежним. Церковь входила в Успенскую треть, имела небольшой приход. На начало XVIII века к нему относилось 38 дворов. Причт состоял из одного священника.
По данным И.К.Степановского, каменный храм Архангела Гавриила построен в 1780 г. Есть версия, что деньги на строительство храма были пожертвованы владельцем крупнейшего в Вологде в 1780-е годы свечного завода Алексеем Ивановичем Налобиным и его родственниками.
К началу XX в. в церкви имелись престолы Архангела Гавриила (главный), Воздвижения Креста Господня, Введения во храм Пресвятой Богородицы.
Гавриило-Архангельская церковь была закрыта 24 февраля 1930 г.