Храм во имя апостола и евангелиста Иоанна Богослова прежде был известен как тот, «что за Ленивым торгом». В писцовой книге Вологды 1627/28 г. значится, что он сгорел в Вологодское разорение [т.е. в 1612 г.], и к 1627 г. на Богословской улице стояла только вторая приходская церковь «ружная Похвала Пречистые Богородицы древяна клецки», в которой были «образы, и книги, и ризы и на колокольнице колокола и всякое церковное строенье приходных людей» (см. список с писцовой книги города Вологды, сделанный в 1629 году, с. 137–138). С.Н.Зайцеву в церковно-приходской летописи за 1867–1907 гг. удалось обнаружить упоминание о найденном в церкви антиминсе с такой надписью: «Освятися алтарь Господа Бога и Спасителя нашего Иисуса Христа в церкви святого и всехвального апостола и евангелиста Иоанна Богослова великим государем, преосвященным Варлаамом, архиепископом Вологодским и Великопермским, при царе Михаиле Фёдоровиче и царевиче Алексее Михайловиче и при Святейшем Патриархе Филарете лета 7143 [1635 г.] месяца мая [в] шестой день на память святого праведного Иова». Как видим, к 1635 г. сгоревшая Иоанно-Богословская церковь уже была заново отстроена и освящена. В это время она по-прежнему была деревянной, о чём свидетельствует рапорт протопопа Стефана Иоаннова 1760 г., где указано время строительства каменного храма: «Церковь каменная святаго апостола и евангелиста Иоанна Богослова, внизу церковь же Похвалы Пресвятыя Богородицы, зачата строить наместо деревянной в 1677-м, а окончена и освящена в 1684-м годех». Подтверждением слов протопопа Стефана является сказание о грозе 7 мая 1703 г., согласно которому, ударом молнии в Иоанно-Богословский храм «под большой главой камень шейной разбило» и «кирпича не в одном месте вырвало». По воспоминаниям старожилов, каменный храм построен «усердием купца Сычугова». В церкви хранилась икона, которая являлась вкладом одного из представителей этого рода: «Лета 7200 [1692 г.] написался образ сей Воскресения Господа нашего Иисуса Христа со Страстями тщанием вологодского мещанина Федора Тимофеевича Сычугова по его обещанию и сына его Якова».

 

Колокольня была построена в 1794–1795 гг. в стиле позднего барокко на средства адмирала Ивана Яковлевича Барша и купца Ивана Алексеевича Шапкина. В 1885 г. церковь была обнесена деревянной оградой, которая поновлялась в 1912 г. (Зайцев, с. 148–152).

 

Искусствовед Г.К.Лукомский назвал Иоанно-Богословскую церковь «полным интереса музеем художественной иконописи XVII столетия». Здесь было сосредоточено множество икон XVII–XVIII вв., написанных вологодскими изографами. В начале XX в. старинные иконы Иоанно-Богословской церкви оказались под угрозой: «В июле 1905 года Вологодская духовная консистория обратилась в Вологодскую постоянную церковно-археологическую комиссию с просьбой произвести осмотр и дать оценку ремонтных работ, производимых в церкви Иоанна Богослова. И.Н.Суворов с коллегами по комиссии пришли в церковь и ужаснулись: уникальный иконостас XVII века был разобран и сложен частью в церковном амбаре, частью в церкви; иконы из него вынуты и стояли на полу, а многие из них были отданы на поновление местному мастеру В.Шахову, который уже приступил к работе. По условиям контракта В.Шахов должен был заменить древние фоны и поля на иконах новыми золочеными, а живопись "прописать с лучшим художеством вновь", что он на некоторых иконах и успел совершить. Комиссия сделала письменное заключение о недопустимости подобного поновления, дала свои рекомендации по их реставрации и предложила передать заказ на эту работу опытным московским реставраторам М.О. и Г.О.Чириковым, что и было осуществлено. Так уникальный живописный ансамбль церкви Иоанна Богослова был спасен от повреждения благодаря вмешательству И.Н.Суворова» (Рыбаков, 2002).

 

Церковь Иоанна Богослова была закрыта в феврале 1930 г. Позднее были разобраны глава и верхние ярусы колокольни, утрачено оформление интерьера. В 1930-е гг. в здании церкви находился пересыльный пункт для раскулаченных, позже – общежитие стройтреста, цех по ремонту мебели, мастерская бюро ритуальных услуг. Здание приспосабливали для использования: растесывали и закладывали проемы, строили перегородки, возвели дымовую трубу. В 1990-е гг. здание опустело, постепенно лишилось окон и кровли. В 2014 г. образован приход церкви Иоанна Богослова, начинается возрождение в ней церковной жизни.